Population dynamics of the invasive green mussel Perna viridis and their response to the toxic dinoflagellate Karenia brevis: application of Dynamic Energy Budget theory to determine population trends - Université de Bretagne Occidentale Access content directly
Theses Year : 2015

Population dynamics of the invasive green mussel Perna viridis and their response to the toxic dinoflagellate Karenia brevis: application of Dynamic Energy Budget theory to determine population trends

Dynamique de la population de la moule verte invasive Perna viridis et réponse au dinoflagellé toxique Karenia brevis : application de la théorie du "Dynamic Energy Budget" pour l'évaluation de l'évolution de la population.

Abstract

Worldwide, introductions of exotic species to new regions is of rising concern which can lead to catastrophic ecosystem alterations through competition with native species and disruption in energy flow. Perna viridis is a recently introduced bivalve species to US coastal waters and has vigorously spread throughout the southeastern US. However, little information regarding population structure and response to local environmental factors has been reported. Red tide blooms formed by the toxic dinoflagellate Karenia brevis are frequent along the Gulf coast of Florida and as a recently introduced species, it is unclear what tolerance P. viridis has toward these events and associated brevetoxins (PbTx). Further, as an invasive species ecological concerns have risen regarding potential for spread and competition with native bivalve species, particularly the eastern oyster Crassostrea virginica. This study aimed to characterize the population dynamics of established P. viridis populations and their response to naturally occurring K. brevis blooms. This was completed through monitoring of growth, mortality, juvenile recruitment, gametogenesis and biochemical composition (protein, glycogen and lipid) throughout a three year monitoring period to evaluate the effects of K. brevis blooms. Additionally, tissue PbTx concentrations were analyzed to determine uptake, accumulation and elimination rates. Data collected from the field and information reported in the literature were used to create a functional DEB model to predict individual growth and reproduction of P. viridis under environmentally realistic conditions. Prior to onset of the first K. brevis bloom event, P. viridis showed rapid growth rates (6 – 11 mm month-1) and high survival (mortality <1%). However, during K. brevis blooms growth rate dropped significantly and bioaccumulation of PbTx in the soft tissue was observed. High tissue PbTx concentrations persisted long after bloom dissipation and high rates of mortality ensued, severely reducing population densities. PbTx in mussels nearly doubled that of oysters sampled during the same time and remained above the regulatory limit for significantly longer, 2 1⁄2 weeks and 16 weeks, respectively. Biochemical composition and reproduction appeared unaffected, exhibiting year round gametogenesis with a partial, intermittent spawning strategy and stability in reserves. A lack of significant seasonal cycles in biochemical composition suggests sufficient food and energy availability to support the observed year round gametogenesis. While continuous spawning capabilities were evident two major peaks in spawning and recruitment were observed (spring and fall), suggesting reduced fertilization and / or larval development and survival due to the presence of K. brevis and associated ichthyotoxins and hemolysins. These results indicate that while high tissue PbTx concentrations may lead to reduced growth in P. viridis, gametogenesis is not inhibited, allowing the population to survive K. brevis bloom exposure and reproduce, even while individual mortality was high. Prolonged bioconcentration of PbTx may lead to increased threat of post bloom trophic transfer, resulting in negative impacts on other important fisheries and higher food web implications. While it cannot be conclusively determined that the cause of reduced growth, survival and recruitment is due to red tide events, the parallels observed suggest that K. brevis is an important factor in the drastic changes in population structure. Through the work presented here, population dynamics of locally established P. viridis populations were characterized through monthly monitoring and the development of a DEB model to accurately predict the growth and reproduction under dynamic environmental conditions. This work aims to synthesize our knowledge on the individual bioenergetics of P. viridis and to aid in understand population dynamics and potential for competition with local C. virginica populations
Dans le monde entier les introductions d'espèces dans de nouvelles régions constituent une préoccupation écologique croissante ; ces introductions peuvent conduire à des modifications drastiques des écosystèmes, entre autres du fait de la compétition avec des espèces indigènes et également par la modification des réseaux de flux d'énergie dans les écosystèmes. La moule verte Perna viridis est une espèce récemment introduite dans les eaux côtières américaines et qui s'est rapidement disséminée le long des côtes du Sud-Est des États-Unis. Cependant, il n'existe pour le moment que très peu d'informations concernant la structure des populations, et leur dynamique en réponse à la variabilité environnementale locale. Les efflorescences de marées rouges formées par le dinoflagellé toxique Karenia brevis sont fréquentes le long des côtes de Floride bordant le Golfe du Mexique, et la tolérance de P. viridis a l'égard de ces événements et des brévitoxines (PbTx) associées n'est pas connue. En outre, comme P. viridis est une espèce invasive, la potentielle concurrence (ressources trophiques, espace, ...) avec des bivalves indigènes comme l'huître Crassostrea virginica, est une préoccupation majeure dans les systèmes côtiers de Floride. Cette étude vise à caractériser la dynamique des populations établies de P. viridis populations établies et leur réponse aux efflorescences naturelles de K. brevis. Les effets des efflorescences à K. brevis ont été évalués à partir des résultats d'un suivi de la croissance, de la mortalité, du recrutement, de la gamétogenèse et de la composition biochimique des tissus (protéines, glycogène et lipides) durant trois ans. En outre, les concentrations en PbTx dans les tissus ont été analysées afin de déterminer l'absorption, l'accumulation et des taux d'élimination de ces toxines. Par ailleurs, les données recueillies sur le terrain et des informations de la littérature ont été utilisées pour élaborer un modèle énergétique individuel DEB pour modéliser la croissance et la reproduction de P. viridis. Avant l'apparition de la première efflorescence à K. brevis, P. viridis présentait des taux de croissance rapide (6-11 mm mois-1) et un taux de survie élevé (mortalité <1%). Au cours des efflorescences à K. brevis, le taux de croissance a chuté de façon significative et une bioaccumulation de PbTx dans les tissus mous a été observée. Les concentration élevées en PbTx dans les tissus ont persisté longtemps après la dissipation de l'efflorescence et les taux de mortalité élevés se sont maintenus, ce qui a réduit fortement l'abondance de P. viridis. À la fin de l'efflorescence, la concentration en PbTx dans les moules était presque le double de celle relevée chez l'huître indigène Crassostrea virginica pour des individus prélevés à la même période ; chez P. viridis, la concentration en PbTx est restée supérieure à la limite réglementaire pour la consommation humaine pendant 16 semaine, alors qu'elle est revenue en dessous de ce seuil en 2 1⁄2 semaines chez C. virginica. La composition biochimique des tissus et la reproduction n'ont pas parues affectées par ces évènements ; P. viridis réalise sa gamétogénèse durant toute l'année et a mis en place une stratégie de ponte intermittente partielle ; elle présentait durant toute l'année une grande stabilité de la concentration en composés de réserve. L'absence de cycle saisonnier marqué de la composition biochimique suggère que la ressource trophique est suffisante pour soutenir la gamétogenèse tout au long de l'année. Cependant, la première année du suivi, deux évènement majeurs de ponte et de recrutement ont été observés au printemps et à l'automne. Au cours de la deuxième année de suivi, l'analyse histologique montre que le même patron de ponte massive est observé au printemps ; cependant, à cette période, les efflorescences toxiques ont persisté et le recrutement a été inhibé, ce qui suggère que la fécondation et / ou le développement et la survie des larves ont été affectés par la présence de K. brevis et des ichthyotoxines et hémolysines associées. Ces résultats indiquent que même si des concentrations tissulaires élevées en PbTx peuvent réduire la croissance de P. viridis, la gamétogenèse n'est elle pas inhibée, ce qui permet à la population de moule verte de subsister, même si la mortalité individuelle était élevée. Les concentrations élevées et persistantes en PbTx dans les tissus peuvent augmenter le risque de transfert trophique longtemps après les efflorescences, ce qui pourrait avoir des répercussions négatives sur d'autres pêcheries importantes, en plus des conséquences sur la chaîne alimentaire. Même s'il ne peut pas être établi avec certitude que la réduction de la croissance, de la survie et du recrutement sont bien dus aux marées rouges, nos observations suggèrent que K. brevis est un facteur important dans les changements radicaux observés de la structure et de la dynamique de la population de P. viridis. Le présent travail a permis, à partir d'un suivi pluri-annuel, de caractériser la dynamique des populations de P. viridis établies localement. En outre, le développement d'un modèle mécaniste de bioénergétique (DEB) a permi d'établir des prévisions sur la croissance et la reproduction de la moule verte à partir d'un forçage par les conditions environnementales. Ce travail a permis de synthétiser nos connaissances sur P. viridis et aide à comprendre la dynamique de la population et les potentialités de l'espèce pour entrer en concurrence avec les populations de l'huître locales C. virginica.
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Katherine Mcfarland. Population dynamics of the invasive green mussel Perna viridis and their response to the toxic dinoflagellate Karenia brevis: application of Dynamic Energy Budget theory to determine population trends. Ecology, environment. Université de Bretagne Occidentale (UBO), Brest, 2015. English. ⟨NNT : ⟩. ⟨tel-01252504⟩
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