Environmental variability and energetic adaptability of the great scallop, Pecten maximus, facing climate change - Université de Bretagne Occidentale Access content directly
Theses Year : 2014

Environmental variability and energetic adaptability of the great scallop, Pecten maximus, facing climate change

Variabilité environnementale et adaptabilité énergétique de la coquille Saint-Jacques, Pecten Maximus, face au changement climatique

Abstract

The relationship between environmental conditions and life history has intrigued biologists for centuries. This thesis aims to better understand the variability of life history traits of the great scallop, Pecten maximus, facing environmental variability. This economically important species for French, English and Norwegian fisheries has a wide distribution range (from the Azores to Lofoten Islands). Growth and reproduction patterns are very variable within this area, potentially due to the environmental variability. Great scallops living at the head of Norway’s fjords are the biggest but grow slowly whereas individuals from lower latitudes have faster growth rates and reach a smaller ultimate size and those from the continental shelf display both low growth rates and a reduced size. The variability in biological traits might be attributed to a plasticity or genetic adaptation of the physiological response of individuals to the environment, to mechanistic causes related to energy fluxes that fuel the metabolism again with regard to environmental forcings or to a combination of these two mechanisms. The approach considered here to study the causes of this variability focuses on the dynamics of energy fluxes which allow us to deal with all the metabolic functions of the individual. The Dynamic Energy Budget (deb) theory provides a mechanistic framework that allows a quantitative description of feeding, assimilation, growth, reproduction, maturation and maintenance over the full life cycle, in relation to thermal and trophic conditions. The first part of this thesis is dedicated to the development of a deb model for P. maximus, with an emphasis on feeding implementation. The model makes use of the Synthesizing Units to provide the system with two substrates which quantifies food selection by the animal. We tested the model on the great scallop population from the Bay of Brest (France), with two proxies of trophic resource : phytoplankton cell counts and suspended organic particles. The second chapter expands on the integration of this individual bioenergetic model to a 3D biogeochemical model in the English Channel. This modeling system allows the mapping of growth and reproduction capacities according to environmental conditions. The individual model simulations enabled us to improve a spatialized model of population dynamics divided in age-classes and including the planktonic larval stage. We carried out predictions over a period of 30 years, thus providing a potential tool for exploited stock forecasting in the English Channel. In the third part of this thesis, we investigated the seasonality and diversity of the diet of this suspension-feeding bivalve in a coastal environment, with the aim to improve our knowledge on the seasonal dynamics of feeding in this species and better understand how we feed the bioenergetic model. We used the combination of three trophic markers (pigments, fatty acids and sterols), measured in the seawater and in two parts of the digestive tract. This study revealed five important pieces of information : (i) the unexpected importance of dinoflagellates in the diet of P. maximus ; (ii) the recurrent switch between ingestion of diatoms and dinoflagellates along with the succession of algae blooms ; (iii) the probable ingestion and assimilation of cyanobacteria and other bacteria, in particular during low microalgae densities ; (iv) the selection capacity of the great scallop, which can preferentially select some algae classes and neglect some others ; (v) trophic inputs from the water column proved to be more important than from the benthos except in early spring. In the two last chapters, we developed and applied a modeling approach consisting of the inversion of the deb model in order to reconstruct the functional response of food assimilation from growth data (obtained from the sclerochronological study of the shell) and temperature. Indeed, it is generally difficult to simply link the dynamics of trophic availability with the dynamics of assimilation and the method proposed here overcomes this issue. The process relies on a simplified equation of growth as described in deb theory. This, therefore, facilitates the inversion of the model while also allowing the reconstruction of state variables and some energy fluxes (reserve dynamics, maintenance costs). As for many organisms producing a carbonated skeleton, P. maximus’ shell grows by sequential increments. The analysis of the striae allows an accurate measurement of daily growth dynamics. We exploited these high frequency data in order to reconstruct the history of functional response along the growth trajectory. This method was applied in a study of the variability of growth patterns along latitudinal and bathymetric gradients. The highly fluctuating pattern of food availability seems to be a key factor in understanding the energy fluxes dynamics in northern and deep-sea populations. The combination of mild temperatures and low and varying food conditions on the continental shelf might lead to a local selection of smaller individuals which require limited maintenance costs. Moreover, this approach allowed us to explore the relationship between the functional response and various markers of trophic availability. It showed that chlorophyll-a measurements in the water column did well and truly explain the major part of the variability of assimilation, at least when phytoplanktonic production in the water column is important. This work shows that the modeling of energy fluxes provides a tool that helps understanding the origin and fate of various energy sources as well as the distribution patterns of individuals. This tool also provides a mechanistic explanation to intra-specific variability patterns. Nevertheless, some physio- logical traits such as the filtration rate are very likely to show some plasticity. Indeed, the simulation carried out in northern and deep-water populations using the parameter set that was estimated in the Bay of Brest provided less relevant results. Further investigations should be conducted on data from early stages and in contrasting environments, in order to better integrate the variability within this species, which would help refine the deb parameter set. The study of P. maximus physiological capacities, carried out on a spatial scale in this thesis, and the stepping to the population level could be useful tools for a better assessment and management of scallop fisheries (which fluctuating recruitment is still poorly understood). Finally, while the effects of global change are being investigated, the use of deb theory in this work could provide a powerful framework to evaluate the impact of changing environments on the energetics of the great scallop.
Ces travaux de thèse ont été mené dans le but de mieux comprendre la variabilité des traits d’histoire de vie de la coquille Saint-Jacques, Pecten maximus, face à la variabilité de son environnement. Cette espèce économiquement importante pour les pêcheries françaises, anglaises et norvégiennes a une large aire de répartition (des Açores aux îles Lofoten). Les schémas de croissance et de reproduction sont très variables dans cette zone, ce qui peut être dû à la variabilité de l'environnement. Les grands pétoncles vivant à la tête des fjords norvégiens sont les plus gros mais leur croissance est lente, tandis que les individus des basses latitudes ont un taux de croissance plus rapide et atteignent une taille finale plus petite et ceux du plateau continental ont à la fois un taux de croissance faible et une taille réduite. La variabilité des caractéristiques biologiques pourrait être attribuée à une plasticité ou à une adaptation génétique de la réponse physiologique des individus à l'environnement, à des causes mécanistes liées aux flux d'énergie qui alimentent à nouveau le métabolisme en ce qui concerne les forçages environnementaux ou à une combinaison de ces deux mécanismes. L'approche envisagée ici pour étudier les causes de cette variabilité se concentre sur la dynamique des flux énergétiques qui permet de traiter l'ensemble des fonctions métaboliques de l'individu. La théorie du budget énergétique dynamique (deb) fournit un cadre mécaniste qui permet une description quantitative de l'alimentation, de l'assimilation, de la croissance, de la reproduction, de la maturation et du maintien sur l'ensemble du cycle de vie, en relation avec les conditions thermiques et trophiques. La première partie de cette thèse est consacrée au développement d'un modèle deb pour P. maximus, avec un accent sur la mise en œuvre de l'alimentation. Le modèle utilise les unités de synthèse pour fournir au système deux substrats qui quantifient la sélection de la nourriture par l'animal. Nous avons testé le modèle sur la population de coquilles Saint-Jacques de la baie de Brest (France), avec deux approximations de la ressource trophique : le nombre de cellules phytoplanctoniques et les particules organiques en suspension. Le second chapitre développe l'intégration de ce modèle bioénergétique individuel à un modèle biogéochimique 3D dans la Manche. Ce système de modélisation permet de cartographier les capacités de croissance et de reproduction en fonction des conditions environnementales. Les simulations des modèles individuels ont permis d'améliorer un modèle spatialisé de la dynamique des populations divisé en classes d'âge et incluant le stade larvaire planctonique. Nous avons effectué des prévisions sur une période de 30 ans, fournissant ainsi un outil potentiel pour la prévision des stocks exploités dans la Manche. Dans la troisième partie de cette thèse, nous avons étudié la saisonnalité et la diversité du régime alimentaire de ce bivalve se nourrissant en suspension dans un environnement côtier, dans le but d'améliorer nos connaissances sur la dynamique saisonnière de l'alimentation de cette espèce et de mieux comprendre comment nous alimentons le modèle bioénergétique. Nous avons utilisé la combinaison de trois marqueurs trophiques (pigments, acides gras et stérols), mesurés dans l'eau de mer et dans deux parties du tube digestif. Cette étude a révélé cinq informations importantes : (i) l'importance inattendue des dinoflagellés dans le régime alimentaire de P. maximus ; (ii) le changement récurrent entre l'ingestion de diatomées et de dinoflagellés au cours de la succession des proliférations d'algues ; (iii) l'ingestion et l'assimilation probables de cyanobactéries et d'autres bactéries, en particulier lors de faibles densités de microalgues ; (iv) la capacité de sélection de la grande coquille Saint-Jacques, qui peut sélectionner de préférence certaines classes d'algues et en négliger d'autres ; (v) les apports trophiques de la colonne d'eau se sont avérés plus importants que ceux du benthos, sauf au début du printemps. Dans les deux derniers chapitres, nous avons développé et appliqué une approche de modélisation consistant en l'inversion du modèle deb afin de reconstruire la réponse fonctionnelle de l'assimilation alimentaire à partir des données de croissance (obtenues par l'étude sclérochronologique de la coquille) et de la température. En effet, il est généralement difficile de relier simplement la dynamique de la disponibilité trophique à la dynamique de l'assimilation et la méthode proposée ici permet de surmonter cette difficulté. Le processus s'appuie sur une équation simplifiée de la croissance telle que décrite dans la théorie de Deb. Cela facilite donc l'inversion du modèle tout en permettant la reconstruction des variables d'état et de certains flux d'énergie (dynamique de réserve, coûts de maintenance). Comme pour de nombreux organismes produisant un squelette carbonaté, la coquille de P. maximus se développe par incréments séquentiels. L'analyse des stries permet une mesure précise de la dynamique de croissance quotidienne. Nous avons exploité ces données à haute fréquence afin de reconstituer l'historique de la réponse fonctionnelle le long de la trajectoire de croissance. Cette méthode a été appliquée dans une étude de la variabilité des schémas de croissance le long des gradients latitudinaux et bathymétriques. Le modèle très fluctuant de la disponibilité alimentaire semble être un facteur clé pour comprendre la dynamique des flux d'énergie dans les populations du nord et des grands fonds marins. La combinaison de températures douces et de conditions alimentaires basses et variables sur le plateau continental pourrait conduire à une sélection locale d'individus plus petits qui nécessitent des coûts d'entretien limités. De plus, cette approche nous a permis d'explorer la relation entre la réponse fonctionnelle et divers marqueurs de la disponibilité trophique. Elle a montré que les mesures de la chlorophylle-a dans la colonne d'eau expliquaient bien et véritablement la majeure partie de la variabilité de l'assimilation, du moins lorsque la production phytoplanctonique dans la colonne d'eau est importante. Ce travail montre que la modélisation des flux d'énergie fournit un outil qui aide à comprendre l'origine et le devenir de diverses sources d'énergie ainsi que les schémas de distribution des individus. Cet outil fournit également une explication mécaniste aux modèles de variabilité intraspécifiques. Néanmoins, certains traits physio-logiques tels que le taux de filtration sont très susceptibles de présenter une certaine plasticité. En effet, la simulation réalisée dans les populations du nord et des eaux profondes à l'aide de l'ensemble des paramètres estimés en baie de Brest a donné des résultats moins pertinents. Des recherches supplémentaires devraient être menées sur les données des premiers stades et dans des environnements contrastés, afin de mieux intégrer la variabilité au sein de cette espèce, ce qui permettrait d'affiner le jeu de paramètres deb. L'étude des capacités physiologiques de P. maximus, menée à l'échelle spatiale dans le cadre de cette thèse, et le passage au niveau de la population pourraient être des outils utiles pour une meilleure évaluation et gestion des pêcheries de coquilles Saint-Jacques (dont la fluctuation du recrutement est encore mal comprise). Enfin, alors que les effets du changement global sont étudiés, l'utilisation de la théorie deb dans ce travail pourrait fournir un cadre puissant pour évaluer l'impact des environnements changeants sur l'énergétique de la coquille Saint-Jacques.
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Cite

Romain Lavaud. Environmental variability and energetic adaptability of the great scallop, Pecten maximus, facing climate change. Bioclimatology. Vrije Universiteit Amsterdam; Université de Bretagne Occidentale (UBO), Brest, 2014. English. ⟨NNT : ⟩. ⟨tel-02554927⟩
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